// Материалы по флоре и фауне Республики Башкортостан. 2022, № 36. С. 79-86.
Рукопись поступила в редакцию 10.09.2022 г.
УДК 574.5
© Садчиков А.П.*, Герасимова Т.Н.**
*Международный биотехнологический центр Московского государственного университета имени М.В.Ломоносова.
119992, Россия, Москва, Ленинские горы, д. 1, корп. 12
E-mail: aquaecotox@yandex.ru
**Федеральное государственное бюджетное учреждение науки
Институт водных проблем Российской академии наук.
119333, Россия, Москва, ул. Губкина, д. 3.
E-mail: gerasiming@gmail.com
Резюме. Выедание рыбами-планктофагами Daphnia longispina иSimocephalus vetulus в пруду приводит к замещению их мелкими видами фильтрующего зоопланктона. Цветение цианобактерийMicrocystis aeruginosa и трофический пресс ихтиофауны приводит к снижению видового разнообразия и биомассы фильтраторов-фитофагов. В итоге в сообществе кладоцер остается только мелкий вид Bosmina longirostris с крайне низкой численностью и биомассой. Изоляция зоопланктона от ихтиофауны в экспериментальной экосистеме приводит к перестройке зоопланктонного сообщества – возрастанию доли представителя крупноразмерного фильтратора S.vetulus.
Ключевые слова: фитопланктон, зоопланктон, цианобактерии, цветение водоемов, рыбы-планктофаги, трофические взаимоотношения, дафнии, эвтрофирование.
Введение
Из-за трофического пресса рыб-планктофагов в водоеме уменьшается размерный состав зоопланктона. В планктоне остаются только мелкоразмерные виды, трофическое воздействие которых на водоросли (цианобактерии) крайне незначительно (Гутельмахер, Садчиков, Филиппова, 1988).
Водоем, в котором проводили исследования, использовался для рекреационных целей, в том числе и для любительского рыболовства. Пруд неконтролируемо зарыблялся городскими коммунальными службами, а также рыболовами-любителями. На берегу пруда можно было наблюдать большое количество рыболовов, которые с утра и до позднего вечера сидели, уставившись на поплавки удочек.
В наших работах использовали проточные пластиковые установки. Их общее количество составляло 9 штук, однако для непосредственных экспериментов использовали всего 2-3 (в зависимости от задач эксперимента). Объем воды в установке составлял 1,5 м3, скорость протока воды – в течение одного часа. Входное отверстие было закрыто сеткой, чтобы в установку не попадали рыбы или крупные беспозвоночные, а также мусор. Более подробно конструкция установки и ее работа описана в статье (Герасимова, Погожев, Садчиков, 2019).
Нас интересовало воздействие зоопланктона на сообщество водорослей (цианобактерий). В пруду количество крупных планктонных ракообразных было невелико. Чтобы добиться б´ольшего влияния зоопланктона на развитие водорослей в установку вносили крупноразмерную Daphnia magna. Ее отлавливали в прудах Московского зоопарка, в которых обитали бакланы. Птиц кормили мороженой рыбой, поэтому там было много органических отходов. Бакланы не позволяли развиваться живой рыбе, поэтому дафнии чувствовали себя волне комфортно. Жизнедеятельность птиц обеспечивала благоприятные условия для развития дафний (Daphnia magna). Особи были крупные (до 3-4 мм), в водоеме присутствовал весь размерный спектр популяции (от молоди по половозрелых особей, содержащих до 20-30 яиц). Эфиппиальные самки отсутствовали, что указывает на благоприятные условия для развития дафний.
Чтобы хищные беспозвоночные (в частности, личинки стрекоз, гидры и др.) мальки рыб не проникали в экспериментальные установки, воду пропускали через сито размером 0,5 мм. Если этого не делать, то личинки хищных беспозвоночных резко снижают в установке численность ракообразных.
В некоторые установки проникали рыбы-планктофаги, которые нарушали функционирование зоопланктонного сообщества. Достаточно всего 2-3 рыбок, чтобы они могли полностью очистить экосистему от крупных ракообразных. Неудивительно, что в естественном пруду в количественных пробах крупноразмерная Daphnia magna полностью отсутствовала. Мальки рыб в экспериментальную экосистему попадали случайно. Стайки мальков, спасаясь от хищных рыб, выскакивали из воды и оказывались в установке. Она сверху была открыта, а бортики находились невысоко от поверхности воды. Daphnia magna обитают в теплых, высокотрофных водоемах, богатых органическим веществом, бактериями и водорослями (цианобактериями). Однако, выедание рыбами-планктофагами не позволяло им развиваться в ощутимых количествах.
При работе с проточными экосистемами необходимо постоянно следить, чтобы входное отверстие не забивалось водорослями, мусором и иной взвесью. Это снижает проток воды в экосистеме, что отрицательно сказывается на развитии в них зоопланктона. Метаболиты накапливались в экосистеме и отрицательно влияли на развитие зоопланктона (Садчиков А.П, 2009). Весь объем воды в экосистеме (а это около 1,5 м3) обновлялся в течение одного часа. Предварительные эксперименты показали, что этого времени вполне достаточно для удаления метаболитов и то же время не вымывало обитавшего там зоопланктона.
Нас интересовало, насколько велико было воздействие рыб-планктофагов на зоопланктонное сообщество. Кроме того, как происходит их развитие при отсутствии рыб. Эксперименты проводили в пруду, в котором регулярно происходит развитие цианобактерий.
Материалы и методы
Исследования проводили в Чистом пруду (г. Москва) с июня по сентябрь. Площадь поверхности пруда составляла 1,5 га, максимальная глубина – 2,5 м. Пруд используется для рекреационных целей: отдыха населения и рыбной ловли. В нем отмечено регулярное цветение цианобактерий. Ихтиофауна пруда в основном состояла из рыб-планктофагов и мальков рыб. Многие виды рыб имеют продолжительный порционный нерест в течение вегетационного сезона, из-за чего в пруду вплоть до сентября присутствовала молодь рыб.
В исследованиях использовали проточные плавающие экосистемы, изолированные от ихтиофауны водоема. Для изоляции зоопланктона от ихтиофауны в качестве фильтра использовали капроновую сетку с размером ячеек 0,5 мм. Конструкции были заякорены в пруду и поддерживались на плаву с помощью поплавков. Рабочий объем проточной экосистемы составлял 1,5 м3, полная замена воды происходила в течение одного часа. Схема конструкции описана в работе (Герасимова, Погожев, Садчиков, 2019).
Отбор проб зоо- и фитопланктона проводили еженедельно у входа в проточные экосистемы. Параллельно отбирали пробы воды в самих экспериментальных экосистемах. Прозрачность воды в пруду измеряли с помощью диска Секки. Температуру воды и концентрацию растворенного кислорода в водоеме измеряли послойно через каждые 20 см от поверхности до дна, а в проточной экосистеме – на глубине 20 см (анализатор Water quality checker U-10, «Horiba», Япония). В водоеме для учета фитопланктона пробы воды отбирали батометром с глубины 20 см. С такой же глубины вода поступала в проточную экосистему, из которой пробы отбирали на выходе воды из проточной экосистемы. Для учета ракообразных пробы воды отбирали планктонной сетью Апштейна из капронового газа № 77 с диаметром входного отверстия 11,5 см. Сеть протягивали вертикально от дна водоема до поверхности. Для учета коловраток применяли трубчатый батометр, вырезающий столб воды от поверхности до глубины 1,2 м.
Пробы зоопланктона в проточных экосистемах отбирали емкостью объемом 100 мл из двух точек каждой секции, затем объединяли в одну интегральную пробу до объема 0,5 л. Анализ проб зоопланктона (видовой состав, численность, размер особей, количество яиц в выводковой камере) проводили в камере Богорова под бинокуляром (МБС–9, Россия). Для оценки состава популяций зоопланктона из каждой пробы отбирали подпробу, содержащую от 30 до 100 особей. Их размер определяли с помощью окуляр-микрометра с ценой деления 0,05 мм. Подсчитывали долю ювенильных и половозрелых особей, численность партеногенетических и эфиппиальных самок, общее количество яиц в выводковой камере. Определяли среднюю и максимальную плодовитость размножающихся особей. Биомассу ракообразных вычисляли на основе зависимости массы от длины тела. Биомассу фитопланктона определяли методом приравнивания формы клеток водорослей к наиболее близкому геометрическому телу (метод геометрического подобия фигур) (Садчиков, 2003). Фитопланктон по размерному составу был разделен на «съедобный» для растительноядного зоопланктона (<50 мкм) и «несъедобный» (>50 мкм) (Садчиков, 2013).
Результаты исследований
Численность фитопланктона в течение лета изменялась от 38 млн кл/л (в июне) до 1080 млн кл/л (во второй половине августа), т.е.в 28 раз. Развитие водорослей сказалось на прозрачности воды; в июне она достигала придонного слоя (1,4 м), а в августе при развитии цианобактерий – не превышала 0,7 м. Биомасса фитопланктона (Вф) в течение лета возросла с 2 мг/л (июнь) до 41 мг/л (в августе), т.е. в 20 раз.
В пруду постоянно присутствовали цианобактерии с доминирующим Microcystis aeruginosa. Его численность и биомасса в течение лета возросла в 120-140 раз. В сентябре биомасса фитопланктона понизилась до 5 мг/л. Температура воды в пруду достигала 23оС, а в сентябре понизилась до 12оС. Концентрация кислорода в верхнем слое составляла 6-8 мгО2/л, у дна – 1-0,5 мгО2/л.
Доля съедобной фракции водорослей (<50 мкм) в июле-августе достигала 80-90% Вф. Так что в течение лета кормовая база для фильтрующего зоопланктона была вполне удовлетворительной. Несъедобная часть водорослей (>50 мкм), формировалась в основном за счет развития колоний цианобактерий.
В летнее время отмечено два пика цветения цианобактерий. При первом максимуме цветения Вф достигла 22 мг/л. Цианобактерии составляли 85% Вф. Во время второго пика развития водорослей доля съедобной фракции в июле изменялась от 40 до 80%, в августе – 75-90% Вф. В пруду доля несъедобного фитопланктона (>50 мкм) была небольшой.
В составе зоопланктона было зарегистрировано 25 видов коловраток, 10 видов кладоцер и 5 видов копепод. Биомасса растительноядного зоопланктона в первой половине лета достигала 3 мг/л. Доля в ней коловраток, кладоцер и копепод в течение лета была в пределах 19-61%, 8-65% и 1-75% биомассы зоопланктона, соответственно.
В составе кладоцер доминировали мелкие виды – Bosmina longirostris, Ceriodaphnia quadrangula, Chydorus sphaericus. (их размер составлял 0,3-0,5 мм). Представитель крупных кладоцер, Daphnia longispina (размер 1,3 мм), был отмечен в начале лета, когда биомасса цианобактерий была низкой. Во второй половине августа (включая период цветения цианобактерий) особи D.longispina в планктоне пруда отмечены не были.
Другой представитель кладоцер, Simocephalus vetulus (длина 1,3 мм), был отмечен в летнее время с крайне низкой численностью.
Во время цветения M. aeruginosa (в августе) доля коловраток в составе биомассы зоопланктона понизилась до минимальных значений (с 47% до 19%).
Как уже отмечалось, кормовая база для зоопланктона была удовлетворительной даже при развитии цианобактерий. Скорее всего, низкая численность крупных кладоцер связана с выеданием их рыбами-планктофагами.
В период цветения M. aeruginosa (вторая половина августа) биомасса зоопланктона понизилась до минимальных значений за весь период исследований (до 0,3 мг/л). В это время произошло снижение численности и видового состава кладоцер. В их составе были отмечены только два видаB. longirostris и Diaphanosoma brachyurum.
Таким образом, в пруду трофический пресс рыб подавлял развитие крупных фильтраторов D.longispina и S.vetulus. Крупные виды были замещены более мелкими. При активном цветении цианобактерий и трофическом прессе рыб произошло обеднение видового состава фильтрующих кладоцер и снижение до минимальных значений их биомассы.
Ювенильные особи S.vetulus проникали в проточную экосистему из пруда и развивались там, наращивая свою численность и биомассу. Фитопланктон также поступал в проточную экосистему из пруда, где поедался зоопланктоном. В результате, численность S.vetulus увеличилась до 480 экз/л. И это несмотря на то, что в самом пруду особи S.vetulus зарегистрированы не были за счет их выедания рыбами-планктофагами.
В июле средняя длина тела рачков находилась в пределах 0,7-1,5 мм, в августе – 0,8-1,2 мм. Максимальный размер рачков в начале сентября достигал 2,3 мм. В сентябре из-за низкой температуры активность рыб-планктофагов понизилась, что сказалось на развитии зоопланктона.
В августе средняя плодовитость в проточной экосистеме достигала 3,0-4,3 яиц на одну самку. Максимальная плодовитость была отмечена в середине августа (6-8 яиц на одну самку), когда произошло развитие цианобактерий. Развитие эфиппиальных самок не наблюдалось.
Обсуждение
Рыбы-планктофаги выедают фильтрующий зоопланктон, снижают число потребителей водорослей (цианобактерий). Этим они косвенно способствуют развитию цианобактерий. Зоопланктон при высокой численности (в экспериментальной установке) способен дробить крупные колонии цианобактерий и улучшать свою кормовую базу. Наиболее интенсивно разрушение колониальных цианобактерий происходит в конце августа или в сентябре, что в какой-то мере связано с естественным разрушением цианобактерий. Основными потребителями колониальных цианобактерий являются крупноразмерные фильтраторы, в частности, D.longispina и S.vetulus. В условиях повышенного поступления биогенных веществ и отсутствия трофического пресса рыб, фильтрующий зоопланктон может регулировать развитие цианобактерий и осветлять воду в пруду (Герасимова, Погожев, Садчиков, 2020, 2021).
Метаболиты являются важным фактором среды, влияющим на развитие зоопланктона. В экспериментах, при снижении скорости потока в экспериментальной экосистеме сразу же начинают появляться эфиппиальные самки, что указывает на неблагоприятные условия среды (Гутельмахер, Садчиков, Филиппова, 1988).
Выводы
1.Выедание молодью рыб и рыбами-планктофагами D. longispina и S.vetulus приводит к замещению их мелкими видами (B. longirostris, C. quadrangula, Ch. sphaericus).
2. Цветение цианобактерийM. aeruginosa в августе и трофический пресс ихтиофауны приводит к снижению видового состава и биомассы фильтраторов-фитофагов. В итоге в сообществе кладоцер остается только мелкий вид B.longirostris с крайне низкой численностью и биомассой.
3. Изоляция зоопланктона от ихтиофауны в экспериментальной экосистемы приводит к перестройке зоопланктонного сообщества – возрастанию доли представителя крупных видов фильтраторов S.vetulus.
4.Развитие S.vetulus в экспериментальной экосистеме приводит к снижению численности и биомассы фитопланктона и цианобактерий. Это указывает на участие фильтрующего зоопланктона в подавлении цветения фитопланктона и цианобактерий и восстановлении качества воды.
Работа выполнена в рамках междисциплинарной научно-образовательной школы Московского университета «Будущее планеты и глобальные изменения окружающей среды»; работа выполнена в рамках темы № FMWZ-2022-0002 Государственного задания ИВП РАН.
Литература
Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Борьба с цианобактериями использованием зоопланктона в экспериментальной экосистеме // Экологические системы и приборы. 2020 №6. С.49–55. DOI:10.25791/esip.06.2020.1164.
Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Влияние Daphnia magna на размерную структуру и потребление Anabaena spiroides // Экологическая химия. 2021. Т. 30, № 2 С. 106–109.
Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Подавление цветения цианобактерий зоопланктоном: эксперименты в природных водоемах с использованием проточных экосистем // Экологическая химия. 2019. Т. 28. № 5. С. 258–263.
Гутельмахер Б.Л., Садчиков А.П., Филиппова Т.Г. Питание зоопланктона // Итоги науки и техники. ВИНИТИ. Серия «Общая экология. Биоценология. Гидробиология». 1988. Т. 6. 155 с.
Садчиков А.П. Гидробиология: планктон (трофические и метаболические взаимоотношения). М.: ПКЦ Альтекс, 2013. 240 с.
Садчиков А.П. Культивирование водных и наземных беспозвоночных (принципы и методы). – М. МАКС Пресс, 2009, 272 с).
Садчиков А.П. Методы изучения пресноводного фитопланктона: методическое руководство. М.: Изд-во Университет и Школа, 2003. 157 с.