Статья поступила  в редакцию 21.05.2021 г.

УДК 574.5

© Герасимова Т.Н.*, Садчиков А.П. **

*Институт водных проблем РАН. 119333, Москва, ул. Губкина, д. 3

E-mail: gerasiming@gmail.com

**Международный биотехнологический центр Московского государственного университета имени М.В.Ломоносова. 119992, Москва, Ленинские горы, д. 1, корп. 12.

E-mail: aquaecotox@yandex.ru

й центр Московского государственного университета имени М.В.Ломоносова. 119992, Москва, Ленинские горы, д. 1, корп. 12. E-mail: aquaecotox@yandex.ru

// Материалы по флоре и фауне Республики Башкортостан. 2021. № 31. С. 24-31.

Резюме.  Трофический пресс рыб приводит к снижению численности и размера зоопланктона. Из-за этого в планктоне доминирующими становятся мелкоразмерные особи. Изоляция фильтрующего зоопланктона от рыб-планктофагов способствует развитию крупных фильтраторов, в частности,  Daphnia magna и Simocephalus vetulus, которые способны поедать цианобактерии. При высокой численности зоопланктон дробит крупные колонии и улучшает свою кормовую базу. Рыбы-планктофаги и мальки рыб за счет выедания фильтрующего зоопланктона косвенно способствуют развитию цианобактерий.

Ключевые слова: зоопланктон, фитопланктон, цианобактерии, Daphnia magna, Simocephalus vetulus, Anabaena spiroides, Microcystis aeruginosa, минеральный фосфор, прозрачность воды, фильтраторы-фитофаги.

Введение

При интенсивном развитии цианобактерий в популяции формируются колонии, размер которых превышает пищевой спектр фильтрующего зоопланктона. Из-за этого они слабо потребляются в пищу ракообразными (Садчиков, 2013). Это является одной из причин «цветения» цианобактерий в водоемах. Зоопланктон в свою очередь выедается мальками и рыбами-планктофагами. Рыбы  при охоте ориентируются визуально, выедают в основном крупные особи и виды зоопланктона. Из-за этого размерная структура зоопланктонного сообщества часто сдвигается в сторону мелких видов (Герасимова, Погожев, Садчиков, 2019, 2020аб). Мелкий зоопланктон, из-за своих размеров и небольшой численности, не может  противостоять развитию цианобактерий. Как результат этого – снижение качества вод.

Изучение роли ракообразных в трофике планктонного сообщества крайне важно для понимания функционирования системы как единого целого. Биологические методы воздействия на водные сообщества  открывают новые возможности для улучшения «здоровья» водоемов. Исследование способности массовых видов  фильтрующего зоопланктона в подавлении цветения цианобактерий имеет большое значение для развития теоретических вопросов функционирования водных экосистем, а также для решения практических задач по восстановлению  качества природных вод (Гутельмахер, Садчиков, Филиппова, 1988).

Цель настоящего исследования – оценить степень воздействия различных видов фильтрующего зоопланктона на снижение биомассы цианобактерий Microcystis aeruginosa и Anabaena spiroides в экспериментальных экосистемах.

Материалы и методы

Исследования проводили в Чистом пруду (г. Москва). В настоящей статье представлены результаты  экспериментов во время максимального развития цианобактерий Microcystis aeruginosa и Anabaena spiroides. В одном случае в экспериментальной экосистеме исследовали влияние  Simocephalus vetulus, в другом – Daphnia magna на развитие цианобактерий.

Площадь пруда составляет 1,5 га, средние и максимальные глубины – 1,5 и 2,5 м, соответственно.

Для исследований  использовали экспериментальные проточные плавающие экосистемы, которые были заякорены в середине водоема. Глубина пруда на этом месте составляла около 2 м. Конструкция экспериментальных экосистем подробно описана в работах (Герасимова, Погожев, Садчиков, 2019 аб, 2020). Рабочий объем экспериментальной экосистемы составлял 1,5 м³, полная замена воды происходила в течение одного часа. Для разделения сообщества зоопланктона от ихтиофауны в качестве фильтра использовали капроновую сетку с ячеей размером 0,5 мм. Отбор проб зоо- и фитопланктона проводили у входа воды в экспериментальную экосистему, а также в самой экосистеме.

Прозрачность воды измеряли с помощью диска Секки. Температуру воды и концентрацию растворенного кислорода в водоеме измеряли от поверхности до дна пруда послойно через каждые 20 см, а в экспериментальных экосистемах – на глубине 20 см (анализатор Water quality checker U-10, «Horiba», Япония). Количество минерального фосфора определяли по методу (Фомин, 2000). Для учета фитопланктона в пруду пробы воды отбирали батометром с глубины 20 см. С такой же глубины вода поступала в проточные экосистемы, из которых пробы отбирали для анализа. Ракообразных отбирали планктонной сетью Апштейна из капронового газа № 77 с диаметром входного отверстия 11,5 см. Сеть протягивали вертикально от дна водоема до поверхности. Для учета коловраток применяли трубчатый батометр, вырезающий столб воды от поверхности до глубины 1,2 м.

Пробы зоопланктона в проточной экосистеме отбирали емкостью объемом 0,1 л в двух точках в каждой из имеющихся трех секций. Их объединяли и переливали в сосуд до объема 0,5 л. Анализ проб зоопланктона (видовой состав, численность, размер особей, количество яиц в выводковой камере) проводили в камере Богорова под бинокуляром (МБС–9, Россия). Для оценки структуры популяции Simocephalus vetulus и Daphnia magna, из пробы отбирали часть особей (от 30 до 70 экз.) и определяли их размер с помощью окуляр-микрометра с ценой деления 0,05 мм, а также долю ювенильных и половозрелых особей. Подсчитывали численность партеногенетических и эфиппиальных самок, общее количество яиц в выводковой камере. Определяли среднюю и максимальную плодовитость размножающихся особей.

Биомассу ракообразных и коловраток вычисляли на основе зависимости массы от длины тела (Балушкина, Винберг,1979). Биомассу фитопланктона и коловраток определяли методом приравнивания формы клеток водорослей к наиболее близкому геометрическому телу (метод геометрического подобия фигур) (Садчиков, 2003). Фитопланктон (цианобактерии) по размерному составу был разделен на «съедобный» для растительноядного зоопланктона (<50 мкм), условно «съедобный» (50-100 мкм) и «несъедобный» (>100 мкм) (Садчиков, 1993; Садчиков, 2013).

Результаты

Развитие Microcystis aeruginosa в пруду. В августе при цветении Microcystis aeruginosa  прозрачность воды составляла 0,9 м (при глубине пруда 1,8 м). Концентрация растворенного кислорода в верхнем слое воды была  6,0 мг О₂/л, в придонном  –  2,0 мг О₂/л. Фосфор минеральный (P_мин) в водоеме зарегистрирован не был из-за его потребления цианобактериями.

Биомасса цианобактерий в пруду в исследованный период составляла 24 мг/л – 67% биомассы всего фитопланктона  (B_ф).Среди цианобактерий преобладалM. aeruginosa, на долю которого приходилось до 99% биомассы цианобактерий.

Низкая прозрачность воды, значительные различия концентраций растворенного кислорода в толще воды при полном потреблении P_мин, указывают на процессы эвтрофирования в водоема.

Биомасса зоопланктона (B_з),  составляла 1,3 мг/л, в которой коловратки составляли 56% B_з. В составе кладоцер был отмечен только один вид Bosmina longirostris, биомассой 0,03 мг/л (размер особей не превышал 0,2-0,3 мм).Копеподы составляли 42% B_з, в основном за счет развития мелких копеподитных и науплиальных стадийMesocyclops  leuckarti. Во время цветения Microcystis aeruginosa в Чистом пруду биомасса растительноядного зоопланктона была крайне мала и в основном состояла из мелкоразмерных особей.  Ихтиофауна пруда состояла из рыб-планктофагов, многие из которых имеют продолжительный порционный нерест в течение вегетационного периода (Герасимова, Погожев, Садчиков, 2018, 2020).  Поэтому в пруду вплоть до сентября постоянно присутствовали мальки и молодь рыб, которые интенсивно выедали зоопланктон. В результате трофического пресса рыб-планктофагов крупные виды фильтраторов выпали из сообщества. В итоге, зоопланктон не мог контролировать развитие фитопланктона. Так что рыбы-планктофаги опосредованно способствовали развитию цианобактерий.

Развитие зоопланктона в экспериментальной экосистеме. В середине лета ювенильные особи Simocephalus vetulus  проникли из пруда в экспериментальную экосистему. Вместе с водными массами туда поступил фитопланктон и цианобактерии, которые способствовали наращиванию численности и биомассы этих фильтраторов. В итоге численность S. vetulus в экспериментальной экосистеме достигла 480 экз./л. Их биомасса в 320 раз превысила B_{з раст} пруда (в одинаковой единице объема). Максимальный размер особей в составе популяцииS. vetulus в несколько раз превышал максимальный размер кладоцер  пруда. Максимальная плодовитость самок составляла 3 яйца/самку. В составе популяции были отмечены эфиппиальные самки, что, скорее всего, является реакцией S. vetulus на высокую биомассу цианобактерий, а, соответственно, и их метаболиты.

Таким образом, при отсутствии рыб-планктофагов популяция S. vetulus несмотря на цветение M. aeruginosa достигла высокой численности и биомассы. Максимальные размеры кладоцер значительно превышали таковых особей в водоеме.

Снижение биомассы M. aeruginosa  в экспериментальной экосистеме происходило за счет потребления рачками размерных фракций M. aeruginosa. Биомасса одиночных клеток максимально снизилась в 20 раз (до 0,8 мг/л). Биомасса фракций размерами <50, 50-100 и > 100 мкм уменьшилась в 5, 17 и 10 раз, соответственно. Это связано с тем, что крупные колонии цианобактерий разрушались и переходили в состав  более мелких, которые затем потреблялись особями S. vetulus.

Снижение биомассы несъедобных фракций M. aeruginosa происходило за счет их дробления ракообразными, а также воздействия проточности воды на колонии в экспериментальной экосистеме.  Колонии M. aeruginosa  по мере старения популяции становятся более рыхлыми и при малейшем механическом воздействии быстро распадаются. Таким способом особи S. vetulus улучшают для себя кормовую базу. Это открывает возможности ракообразным очищать водоем от цианобактерий и позволяет улучшать качество воды.

Развитие Anabaena spiroides в пруду. В другой год в Чистом пруду в больших количествах развивалась  Anabaena spiroides.  При ее цветении в начале августа прозрачность воды в водоеме уменьшилась до 0,6 м. Температура воды в поверхностных слоях до глубины 2,0 м была в пределах 20-19^оС. Концентрация растворенного кислорода до глубины 1,2 м составляла 13-12 мг О₂/л. На глубине 1,6 м и глубже – 1,3-0,3 мг О₂/л. P_мин зарегистрирован не был из-за его полного потребления цианобактериями.

Биомасса фитопланктона в Чистых прудах в начале августа была высокой (45 мг/л). На долю цианобактерий приходилось до 97% B_ф. Биомасса A. spiroides достигала 39 мг/л и составляла 88%B_ф и 90% биомассы цианобактерий.

Значительные различия концентраций растворенного кислорода между поверхностными и придонными слоями воды, а также высокая биомасса  A. spiroides, полное потреблении P_мин, указывают на  усиление процессов эвтрофирования водоема.

Мы уже отмечали, что зоопланктон в течение всего этого времени находился под трофическим прессом рыб-планктофагов, из-за чего его биомасса была низкой – всего 0,5 мг/л. Биомасса коловраток составляла 0,2 мг/л. В составе фауны коловраток мелкая Polyarthra minor размерами не более 90 мкм  составляла 24% B_{з раст}. Биомасса кладоцер составляла 0,2 мг/л. В их составе отмечены Chydorus sphaericus и Daphnia longispina, размеры которых не превышали 0,3 и 0,6 мм, соответственно. Остальную биомассу зоопланктона составляли  науплиальные стадии копепод (80% биомассы копепод).

При трофическом прессе рыб-планктофагов и максимальном цветении  A. spiroides  биомасса растительноядного зоопланктона была крайне мала, из-за чего они не могли контролировать развитие цианобактерий. Мелкие коловратки (размером 90 мкм) не поедались рыбами, поэтому их численность была относительно высокой.

Развитие Daphnia magna в экспериментальной экосистеме.  В исследованном пруду крупные виды зоопланктона отсутствовали, поэтому в экспериментальную экосистему  были внесены   особиD. magna. Через некоторое время численность дафний в экспериментальной экосистеме возросла  до 883 мг/л, что в 1,8 тыс. раз превысила биомассу B_{з раст} в водоеме. Численность дафний при этом составила 2,3 тыс. экз./л.

В составе популяции D. magna размеры особей достигали 3,1 мм (средний размер особей – 1,6 мм). Средняя плодовитость составляла 1,3 яиц/самка. Максимальная плодовитость достигала 3 яиц/самка. Эфиппиальные самки в составе популяции отмечены не были, что указывает на сносные условия жизни в экспериментальной экосистеме.

Таким образом, в экспериментальной экосистеме при изоляции рыб-планктофагов популяция D. magna способна поддерживать свою численность и биомассу на высоком уровне. Отсутствие эфиппиальных самок, высокая численность и биомасса, широкий спектр размеров особей свидетельствуют о приемлемых условиях для популяции дафний.

В экспериментальной экосистеме происходило  снижение биомассы «несъедобных» нитей размерами от 50-100 и > 100 мкм, что, скорее всего, связано с дроблением (разрушением) нитей A. spiroides на более мелкие фракции. Это происходит в результате механического воздействия D. magna при движении рачков и биении плавательных антенн.  Кроме того проток воды в экосистеме негативно воздействует на A. spiroides, разрушает нити.Это повышает в экспериментальной экосистеме биомассу «съедобных» по размерному составу фракций для D. magna.  Таким образом, дробление нитей цианобактерий улучшает кормовую базу для D. magna, и тем самым повышает качество воды (Герасимова, Погожев, Садчиков, 2020).

Заключение

Трофический пресс рыб-планктофагов приводит к снижению численности крупных видов зоопланктона. Из-за этого в планктоне доминирующими становятся мелкоразмерные особи, которые не способны эффективно воздействовать на сообщество цианобактерий и контролировать их развитиеGerasimova, Pogozhev, Sadchikov, 2018, 2019 ab, 2020).

Это приводит к цветению водоема, уменьшению прозрачности воды, практически полному потреблению фосфора в среде. Во время цветения пруда большая часть цианобактерий  (70%) приходится на непоедаемую фракцию (размером более 100 мкм). Поедаемые размерные фракции  A. spiroides менее 50 мкм и 50-100 мкм составляли 8 и 22% общей биомассы  A. spiroides.

Изоляция рыб-планктофагов от зоопланктона  в экспериментальной установке   приводит к увеличению численности и биомассы крупноразмерных особей зоопланктона (Daphnia  magna, Simocephalus vetulus и др.). При высокой численности в экспериментальной установке зоопланктон способен дробить  крупные колонии цианобактерий и улучшать кормовую базу.  A. spiroides  размером  >100 мкм за счет этого переходит  в более мелкие фракции. Этот процесс возможен при высокой численности зоопланктона в экспериментальной экосистеме.

Работа выполнена в рамках темы № 0147-2019-0002 (№ государственной регистрации  АААА-А18-118022090104-8) государственного задания ИВП РАН, работа выполнена в рамках  научно-образовательной школы Московского  государственного университета «Будущее планеты и глобальные изменения окружающей среды».

  Литература

 Балушкина, Е.В., Винберг, Г.Г. Зависимость между массой и длиной тела у планктонных животных // Общие основы изучения водных экосистем. Л.: Наука, 1979. С. 169–172.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Подавление цветения цианобактерий зоопланктоном: эксперименты в природных водоемах // Экологическая химия. 2019а. 28(5). С. 258–263.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Развитие зоопланктона в экспериментальной экосистеме // Экология промышленного производства. 2019б. №3. С 55–58.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Подавление цветения фитопланктона водоемов фильтрующим зоопланктоном в проточных экосистемах // Водные Ресурсы. 2020а. Т.47. №2. С.144–150.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Подавление цветения «цианобактерий» фильтрующим зоопланктоном // Вода: химия и экология. 2019. № 7–9. С. 67–71.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Борьба с цианобактериями использованием зоопланктона в экспериментальной экосистеме // Экологические системы и приборы. 2020б. № 6. С.49–55.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Подавление цветения водорослей фильтраторами зоопланктонктона в небольших водоемах // Вод. Ресурсы. 2018. Т.45. №2. С.164–170.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П.Изменение структуры зоопланктона в экспериментальной установке при изоляции рыб-планктофагов // Экологическая химия. 2020. Т.29. № 5. С.283–290.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Влияние зоопланктона на развитие водорослей и цианобактерий в экспериментальной экосистеме // Экология промышленного производства. 2020. № 1.(109). С.43–48.

Герасимова Т.Н., Погожев П.И., Садчиков А.П. Борьба с эвтрофированием водоемов: роль в этом процессе фильтрующего зоопланктона // Водоочистка. Водоподготовка. Водоснабжение. 2020. № 12.  С. 18-22.

Гутельмахер Б.Л., Садчиков А.П., Филиппова Т.Г. Питание зоопланктона // Итоги науки и техники. ВИНИТИ. Сер. Общая экология. Биоценология. Гидробиология, 1988. Т. 6. – 155 с.

Садчиков А.П. Значение и роль зоопланктона в трансформации органического вещества. 1. Трофические взаимоотношения в планктонном сообществе (обзор). // Биол. науки, 1993, № 3-4. – С. 5-23.

Садчиков А.П. Гидробиология: планктон (Трофические и метаболические взаимоотношения) – М.: Изд-во ООО «ПКЦ Альтекс», 2013. – 240 с.

Садчиков А.П. Методы изучения пресноводного фитопланктона: методическое руководство. М.: Изд-во «Университет и Школа», 2003. 157 с.

Садчиков А.П. Гидробиология: планктон (Трофические и метаболические взаимоотношения) – М.: Изд-во ООО «ПКЦ Альтекс», 2013. – 240 с.

Фомин Г.С. Контроль химической, бактериальной и радиационной безопасности по международным стандартам. Энциклопедический справочник. Серия «Международные стандарты России», Москва: Протектор, 2000, 840 С.

Gerasimova T.N., Pogozhev P.I., Sadchikov A.P. Suppression of Cyanobacterial Blooms by Zooplankton: Experiments in Natural Water Bodies with the Use of Flow-Through Ecosystems // Journal Russian Journal of General Chemistry. 2019а. Vol.89 (13). P. 2840–2844

Gerasimova T.N., Pogozhev P.I., Sadchikov A.P.Suppression of  Cyanobacterial Blooms by Zooplankton: Experiments in Natural Water Bodies with the Use of  Flow-Through  Ecosystems // Journal Russian Journal of General Chemistry. 2019b. V.89 (13). P. 2840-2844.

Gerasimova T.N., Pogozhev P.I., Sadchikov A.P. Suppression of Phytoplankton Blooming in Water Bodies with the Use of Filtering Zooplankton in Flow-Through Ecosystems //Water Resources. 2020. Vol. 47.  No 2, pp. 231–237.

Gerasimova T.N., Pogozhev P.I., Sadchikov A.P. Suppression of Alga Blooming by Zooplankton  Filter Feeders in Small Water Bodies // Water Resources. 2018. Vol.45. No 2, pp. 194–204.